Родилась в Москве в семье сына священника, шофёра Сергея Ивановича Дружинина (погиб во время Великой Отечественной войны) и донской казачки, воспитательницы детского сада Анны Ивановны Мызниковой (1910—1990). Семья жила в Марьиной Роще.

В 1946 году Светлана поступила в цирковое училище, где год успешно занималась в группе цирковых акробатов. Через год перешла в хореографическое училище при Московском академическом музыкальном театре имени К. С. Станиславского и Вл. И. Немировича-Данченко. В 1955 году окончила хореографическое училище Государственного академического Большого театра, где её однокурсниками были будущие звёзды балета Марис Лиепа и Наталия Касаткина. Тем не менее из-за тяжелейшей травмы Свете Дружининой, одной из лучших учениц хореографического училища и мечтавшей танцевать, выйти на сцену Большого театра было не суждено.

В 1955 году Светлана дебютировала в кинематографе как актриса в роли красавицы-продавщицы Сони Божко в фильме «За витриной универмага». С 1955 по 1965 годы была актрисой Центральной студии киноактёра и киностудии имени М. Горького.

В 1960 году окончила актёрский факультет ВГИКа (мастерская О. И. Пыжовой и Б. В. Бибикова). Однокурсниками были Софико Чиаурели, Леонид Куравлёв.

В 1969 году окончила режиссёрский факультет ВГИКа (мастерская И. В. Таланкина), защитив диплом фильмом «Зинка» (сценарий Б. А. Можаева). В этом же году начала работать режиссёром на киностудии «Мосфильм».

Работала ведущей самых первых передач КВН на Центральном телевидении (совместно с Михаилом Державиным).

Режиссёрским дебютом Светланы Дружининой в кино стала картина «Исполнение желаний» (1974) по роману Вениамина Каверина.

В 2014 году была членом жюри в шоу пародистов «Повтори» на «Первом канале», но во 2-м выпуске её заменила Светлана Крючкова